Театр открыл свои двери в 1938 году. На рассвете своей многолетней истории принимает на своей сцене только оперные постановки. В 1941 году становится театром оперы и балета, а уже в 1956 году приобретает название, в честь великого татарского поэта Муссы Джалиля.
На сцене этого театра осуществлены постановки около 40 опер, музыкальных комедий, балетов татарских композиторов, и это играет огромную роль в развитии татарской культуры. В репертуар театра входят произведения как отечественных, так и зарубежных композиторов.
Проект здания театра принадлежит архитектору Н.П. Скворцову, а возводить его стали в 1933 году. Архитектор И.Г. Гайнутдинов в 1948 году переконструировал интерьеры и фасады в стиле неоклассицизма, добавив элементы античного декора и татарского декоративного искусства. Превосходно смотрится восьмиколонный портик со стилизованным национальным орнаментом. Парадный вход восхищает пьедесталами колонн и балюстрадой между ними, а над фронтоном видны полукружия, которые образуют наружные стены. В полукружиях установлены скульптуры А.С.Пушкина (скульптор Н.К.Вентцель) и Г.Тукая (скульптор Е.И.Шулик). Южную сторону фасада театра украшают ворота с ажурной металлической решеткой, выполненной, конечно же, в национальных традициях.
В оформлении интерьеров принимали участие художник Ч.Г.Ахмаров и скульптор В.В.Ламмерт.
В 1988 году театр становится академическим.
Открывается он оперой «Беглец» («Качкын») Н.Жиганова.
Основу оперной труппы составили выпускники Татарской оперной студии.
В разные годы в театре работали известные солисты оперы А.Аббасов, Б.Аполлонов, Л.Башкирова, В.Жарков, И.Ишбуляков, Г.Сайфуллина, З.Хисматуллина, В.Шарипова, солисты балета К.Гайнуллин, З.Ильясова, А.Нарыков, Р.Садыков, И.Хакимова, Н.Юлтыева.
Дерижерами постановки оперных и балетных спектаклей были дирижеры Ф.Мансуров, Х.Фазлуллин, К.Тихонов, И.Шерман, балетмейстеры Ф.Гаскаров, Г.Тагиров, режиссер Н.Даутов и др.
Директор — Мухаметзянов Рауфаль Сабирович
Художественный руководитель оперы: Хайбуллина Гюзель Гарифуллина
Художественный руководитель балета: Яковлев Владимир Алексеевич
Главный дирижер: Салаватов Ринат Салаватович